Género Alternaria


Importancia del género Alternaria

Es un hongo que tiene una distribución cosmopolita, se han determinado más de 250 especies, habitante del suelo, saprótrofo, endófito, causante de alergias y micosis en el humano, muchas de sus especies son patógenas de plantas de cultivos económicamente importantes, como el trigo, tabaco, maíz, cacahuate, sorgo, cebada, alfalfa, pastos, entre otros, incluso algunas de estas especies pueden ser transmitidas a través de las semillas de un ciclo agrícola a otro. Dichas especies también causan problemas durante el transporte y almacenamiento de los productos vegetales, como granos y semillas, e incluso enmohecimientos severos de frutos (manzana, pera, melón, uvas, uvas pasa, fresas, aceitunas, higos deshidratados, albaricoque, cítricos), hortalizas (tomate, pimiento, zanahoria) y en vegetales en refrigeración, por desarrollarse adecuadamente a temperaturas bajas. El género Alternaria además de causar diversas enfermedades en los cultivos, se caracteriza por producir micotoxinas las cuales producen efectos adversos para la salud humana y animal e incluso también pueden mostrar efectos fitotóxicos, por lo cual se debe poner mayor atención en su estudio y determinación. Algunos de estos compuestos se han asociado con efectos mutágenos, carcinógenos, genotóxicos y citotóxicos, sin embargo, aún no existe una regulación a nivel internacional de ninguna de las micotoxinas sintetizadas por las especies del género Alternaria.



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Figura 1. Alternaria spp. en cereales como el sorgo, durante la cosecha, transporte y almacenamiento.


Taxonomía
El género Alternaria fue descrito originalmente por Nees (1816), considerando como única especie a Alternaria tenuis, describiendo la septación de los conidios, la forma de la célula apical y el color. Posteriormente otros autores revisaron y volvieron a describir el género Alternaria basados también en las características morfológicas de los conidios, tamaño, patrones de esporulación, longitud de las cadenas de conidios, forma de la célula apical llamada pico (Saccardo 1886; Elliot 1917; Ellis, 1971; Ellis, 1976; Simmons 1997). En el 2007 Simmons en su manual para la identificación del género Alternaria describió 276 especies, distinguiendo dos secciones que se separaron por la morfología de los conidios, patrones de esporulación, hospedantes, sustrato y el tamaño de los conidios. En la Sección I incluyó todas aquellas especies con conidios de tamaño mediano o grande (60-100 µm), diferenciándolas por el tipo de célula apical del conidio denominada pico, mientras que en la Sección II incluyó especies con conidios pequeños (˂ 60 µm) y el patrón de esporulación que presentan, el cual puede ser simple o formando cadenas ramificadas de más de 2 ó 3 conidios. Posteriormente el género se separó en 24 secciones basados en estudios morfológicos y filogenias moleculares, en donde, 16 fueron nuevamente descritas y seis consideradas linajes monotipo. Como resultado de esta nueva clasificación algunas especies descritas con conidios pequeños por Simmons como Alternaria gaisen, A. tenuissima, A. arborescens, A. longipes entre otras fueron incluidas en la Sección Alternata integrando un complejo de 60 especies, considerando a la especie tipo a A. alternata. Asimismo, A. infectoria considerada también dentro del grupo de conidios pequeños, quedó incluida como especie tipo dentro de la sección Infectoriae (Woudenberg, 2013, 2014; Grum-Grzhimaylo et al., 2015). En el año 2020 Nishikawa y Nakashima describieron 85 aislados del género Alternaria los cuales, basados en descripciones morfológicas, patogenicidad y características filogenéticas moleculares, correspondieron a 23 especies incluidas en 14 secciones ya conocidas. Asimismo, identificaron tres nuevas especies A. cilindrica, A. gomprenae y A. triangularis.

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Figura 2. Clasificación del género Alternaria.
(Fuente: http://www.indexfungorum.org/names/Names.asp?strGenus=Alternaria)


Morfología

Conidióforo: macronematoso, morfológicamente se distingue de las hifas por presentar un pigmento más oscuro, solitario o formando grupos a partir de una base común. Es acroauxico, es decir presenta un crecimiento apical y simpodial dando una apariencia geniculada. Comúnmente no ramificado, en ocasiones con una rama o pocas ramas laterales.

Conidios: se forman enteroblásticamente a través de poros en la pared del conidióforo, por lo que se les denomina poroconidios, generalmente forman conidios en cadenas con sucesión acrópeta, pero en ocasiones se forman de manera individual, en el ápice de los conidióforos. Son subesferoidales, ovoides o elipsoidales; multicelulares, con septos transversales y longitudinales, por lo cual se les denomina dictioconidios y por su color oscuro feosconidios. La célula apical del conidio llamada pico puede faltar, presentar una forma de uso romo, uso estrecho o filamentoso.

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Figura 3. Morfología del género Alternaria. A) Conidióforo macronematoso con una rama dando origen a los poroconidios. B) Conidióforo corto no ramificado con un dictioconidio. C) Conidios con septos transversales, longitudinales y oblicuos. D) Conidiófororos a partir del micelio. E) Conidios con septos transversales. F) Conidios en cadenas con sucesión acrópeta.


Principales micotoxinas y su importancia
Se ha encontrado que el género Alternaria produce más de 70 metabolitos secundarios fitotóxicos, pero sólo algunos de ellos se han reportado con efectos tóxicos para el humano y animales. Algunos de estos metabolitos secundarios estudiados e identificados son el alternariol (AOH), el monometil-éter de alternariol (AME), el ácido tenuazónico (TeA), el altenueno (ALT) y las altertoxinas (ATX-I, -II, -III). Estas micotoxinas se pueden sintetizar en un amplio intervalo de temperaturas, pero con una actividad de agua (aw) alta, superior a 0.90, asimismo, la composición del sustrato es otro factor determinante en la producción de estas micotoxinas.

Alternariol, monometil éter de alternariol y altenueno
El AOH, AME y ALT son micotoxinas consideradas por su estructura química derivados de las dibenzo α pironas, el AOH y AME se ha demostrado que tienen efectos mutágenos, carcinógenos y citotóxicos en cultivos celulares de animales y bacterianos. Se han realizado pocos estudios con respecto a su efecto carcinógeno, sin embargo, se ha encontrado que en lugares donde se consumen granos con alta incidencia de especies del género Alternaria se ha asociado a la producción de cáncer de esófago. AOH y AME también han sido asociadas por afectar la proliferación celular y actividad metabólica de las células granulosas de porcinos, inhibiendo la producción de la hormona progesterona (P4), alterando el ciclo reproductivo en cerdos y otras especies de mamíferos (Tiemann et al., 2009). Ambas micotoxinas también causan efectos genotóxicos asociados a cáncer de colon al actuar sobre la actividad de las topoisomerasas, enzimas involucradas en la transcripción, replicación, condensación de los cromosomas e integridad del ADN (Fehr, et al., 2009). El AOH y AME han sido encontradas en frutas, hortalizas y sus derivados como son los tomates, aceitunas, manzanas, melones, frambuesas, mandarinas, en especias como pimienta, en semillas oleaginosas como el girasol, cacahuate, en granos de cereales y derivados, y bebidas alcohólicas. Con respecto a la micotoxina ALT se tiene poca información de sus efectos, algunos estudios han demostrado una toxicidad aguda baja y un efecto antimicrobiano de moderado a bajo.

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Figura 4. Micotoxinas AOH, AME y ALT producidas por diversas especies de Alternaria, sustratos comunes y sus efectos en el ser humano y animales.


Altertoxinas
Las ATX son un derivado de las pirileno quinonas, presentan una actividad mutágena más potente que el AOH y AME, siendo la ATX-III la de mayor actividad. Asimismo, se ha demostrado que la ATX-I es absorbida por el lumen intestinal llegando a la circulación sanguínea y presenta un efecto sistémico, en el caso de la ATXII la absorción por el intestino es lenta, actúa principalmente a nivel del tracto digestivo (Fleck, et al., 2014). La ATXI y ATX-III son genotóxicas en cultivos celulares de ratón. Sin embargo, la presencia de estas toxinas es más limitada. La ATX-I ha sido determinada en sorgo, trigo, manzanas y oleaginosas.

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Figura 5. Altertoxinas producidas por diversas especies de Alternaria, sustratos comunes y sus efectos en el ser humano y animales.


Ácido tenuazónico
El TeA es un derivado del ácido tetrámico, no se han demostrado efectos mutagénicos en cultivos celulares bacterianos (Fleck, 2014), no obstante, su toxicidad en animales como ratones, pollos y perros provocan hemorragias en diversos órganos y en pollos efectos subagudos, al ser alimentados en dosis altas diarias (Pinto et al., 2007). Al igual que en AME se ha asociado por producir alteraciones en la mucosa esofágica en ratones alimentados, durante 10 meses diariamente con 25 mg/kg e inhibir la síntesis de proteínas en las células. También ha sido implicada esta micotoxina, como causante de un desorden hemorrágico en el humano conocido como Onyalai en África, por el consumo de sorgo contaminado con presencia de Phoma sorghina (Ostry, 2008). Se ha determinado en granos de cereales y derivados, en oleaginosas, aceites de semillas, frutas, legumbres y hortalizas, bebidas alcohólicas e incluso en alimentos infantiles.

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Figura 6. Ácido tenuazónico producido por diversas especies de Alternaria, sustratos comunes y sus efectos en el ser humano y animales.


Factores para la producción de micotoxinas de especies de Alternaria
El género Alternaria lo podemos encontrar viviendo como saprótrofo en el suelo, aire, en la superficie de las plantas o incluso como patógenos de plantas como las especies Alternaria alternata y A. triticina agentes causales de la punta negra en el grano de trigo, afectando su calidad desde el campo. Otras especies son agentes patógenos importantes de frutos y verduras como tomate, zanahoria, crucíferas, pudiéndose establecer durante el transporte o almacenamiento con refrigeración, causando enmohecimientos severos y pérdidas económicas importantes debido a que pueden crecer a bajas temperaturas. La actividad de agua (aw) y la temperatura se ha demostrado que son factores limitantes para la esporulación y síntesis de micotoxinas como AE, AME y AOH de Alternaria alternata siendo la temperatura de 25°C y una aw ˃ 0.97 las condiciones óptimas para la síntesis de las tres micotoxinas. La producción de TeA por A. alternata en sorgo in vitro se ha demostrado que la aw óptima es entre 0.90-0.93 y para semilla de algodón con A. tenuissima, bajo condiciones naturales, la biosíntesis es con una aw ˃90 y 20 °C. Es importante señalar que cuando las condiciones ambientales o un manejo inadecuado durante la cosecha, transporte, almacenamiento y elaboración de alimentos y bebidas con materia prima con una mala calidad sanitaria, se puede presentar el riesgo del desarrollo de mohos como especies del género Alternaria y contaminación con micotoxinas.

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Figura 7. Alternaria alternata agente causal de la punta negra en cereales de grano pequeño como el trigo.

Descripción de especies productoras de micotoxinas

Sección Alternata

Alternata D.P. Lawr., Gannibal, Peever & B.M Pryor.
Especie tipo: Alternaria alternata (Fr.) Keissl.
Diagnosis: Se caracteriza por presentar un conidióforo primario recto, corto o largo, simple o ramificado con uno o varios loci conidiógenos apicales. Los conidios son obclavados, elipsoidales alargados, de tamaño pequeño, septados, ligeramente constreñidos cerca de los septos, con pocos septos longitudinales, en cadenas simples o ramificadas. El cuerpo del conidio gradualmente se estrecha en una célula pico o conidióforo secundario. El conidióforo secundario se puede formar apical o lateralmente con uno o pocos loci conidiógenos.

Alternaria alternata (Fr.) Keissl. (1912)
Macromorfología: las colonias en PCA (agar de papa zanahoria) a los 5-7 días de incubación miden 4 cm de diámetro con cuatro pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación moderada en PCA a abundante a partir de los dos días de crecimiento en V8.
Micromorfología: conidios polimórficos (ovales a cilíndricos), cortos o largos, de color café a negros de cadenas largas simples o en ocasiones ramificadas. El tamaño y número de septos varía, presentando septos longitudinales, transversales u oblicuos, miden 10-58 x 7-10 µm. La célula apical en forma de pico puede variar de corta a larga, presentando un color similar al cuerpo del conidio o ligeramente más claro, la cual mide de 2-19 µm de longitud. El tamaño total del conidio con la célula pico es de 10 a 71 µm. Los conidios se forman en conidióforos cortos, miden 40-70 x 3-4 µm y pueden ser simples, ramificados o geniculados. Micotoxinas: altenueno, alternariol, monometil éter de alternariol, altertoxina I, altertoxina II, altertoxina III y ácido tenuazónico.

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Figura 8. Alternaria alternata: conidios ovales o cilíndricos, conidióforo corto geniculado. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria arborescens E.G. Simmons (1999).
Macromorfología: las colonias en PCA a los 5-7 días de incubación miden 5 cm de diámetro con tres pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación abundante en PCA y V8 a partir de los dos días de crecimiento.
Micromorfología: forma conidios verrucosos, cortos de color café a ligeramente dorado, con pared y septos distintivamente oscuros, de forma ovoide o elipsoidal, miden de 12-30 x 7-11 µm, con 1-4 septos transversales y en menor porcentaje de 1-2 septos longitudinales u oblicuos. Se forman en un conidióforo primario largo (200-300 x 3-4 µm) con ramas subterminales y terminales formando un conidióforo arborescente que puede llegar a medir hasta 1 mm. Los conidios terminales pueden presentar conidióforos secundarios geniculados.
Micotoxinas: Altenueno I, alternariol, monometil éter de alternariol y ácido tenuazónico.

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Figura 9. Alternaria arborescens: conidióforo arborescente con conidios verrucosos, ovoides o elipsoidales, eminentemente septos transversales. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria citri (Penz.) Mussat (1901)
Micromorfología: forma comúnmente conidios elipsoidales a oblongos apicalmente romos, sin célula pico de 30-40 x 18-25 µm, con 1-3 ó 1-4 septos trasversales distintivamente pigmentados y algunos son anchos ovales o subovales, a partir de un conidióforo ramificado característicamente con una célula apical ancha. Los conidios en cualquier etapa de maduración producen directamente conidios secundarios a partir de una célula conidiógena lateral o de un conidióforo secundario lateral formado por 1 ó 2 células.
Micotoxinas: alternariol, monometil éter de alternariol, altenueno y ácido tenuazónico.

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Figura 10. Alternaria citri: A. conidióforo corto con célula apical ancha; B. y C. conidios ovales o subovales anchos y apicalmente romos. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria gaisen Nagano (1920)
Macromorfología:Las colonias en PCA a los 5-7 días de incubación miden 6-7 cm de diámetro con cuatro a cinco pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación a los dos días de desarrollo abundante en V-8 Y PCA.
Micromorfología: presenta conidios ovoides cortos o elipsoidales largos con una célula pico inconspicua, miden 30-45 x 13 a 15 µm, de color café amarillo, con pared lisa o conspicuamente verrucosa, con 5-8 septos transversales y de 0-1 longitudinales, los conidios en cadena pueden formar conidióforos secundarios, con excepción del conidio terminal.
Micotoxinas: alternariol, monometil éter de alternariol, altenueno, ácido tenuazónico y Altenueno I.

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Figura 11. Alternaria gaisen: conidios ovoides o elipsoidales, con una célula pico inconspicua; conidióforo y patrón de esporulación. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria longipes (Ellis & Everh,) E.W. Mason (1928)
Macromorfología: las colonias en PCA a los 5-7 días de incubación miden 5-6 cm y en V-8 de 4-4.5 cm de diámetro, con cinco a seis pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación abundante en V-8 y moderada en PCA a los dos días de desarrollo.
Micromorfología: forma conidios comúnmente en cadenas, en ocasiones solitarios, presentan una forma obclavada, rostrados, de color café pálido; con pared lisa o verrucosa, miden de 35-110 µm, el cuerpo del conidio de 11-21 µm, estrechándose hacia la parte apical y terminando en un pico con una longitud de 1/3 a 1/2 con respecto al cuerpo del conidio. La célula pico se hincha en la punta y mide de 2-5 µm de ancho. Los conidios pueden formar de 3-7 septos transversales con uno o varios longitudinales u oblicuos. Forma conidióforos largos mayores de 500 µm con una a cuatro ramificaciones ascendentes, las cuales portan una cadena simple de conidios o en ocasiones puede estar ramificada.
Micotoxinas: altenueno, metil éter de alternariol y ácido tenuazónico.

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Figura 12. Alternaria longipes: A. conidios en cadenas obclavados rostrados; B. conidios verrucosos con septos transversales y oblicuos; C. conidióforo simple y patrón de esporulación. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria mali Roberts (1914)
Macromorfología: las colonias en PCA a los 5-7 días de incubación miden 6, con cinco pares de anillos concéntricos definidos de crecimiento y esporulación moderada en V-8 y PCA a los dos días de desarrollo.
Micromorfología: forma conidios catenulados de 10 a 15, de forma obclavada angostos y alargados hacia la punta, con excepción de los conidios jóvenes; miden de 30-35 µmx 5-8 µm, con 5 a 8 septos transversales, comúnmente sin septos longitudinales, en ocasiones presentan 1-2 en la parte más ancha del conidio. Son de color café claro opaco y la pared distintivamente ornamentada. El conidióforo generalmente es simple, mide 50-100x3-5 µm, en algunos casos puede presentar un conidio apical secundario.
Micotoxinas: altenueno, alternariol, monometil éter de alternariol, altertoxina I, ácido tenuazónico.

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Figura 13. Alternaria mali: A. conidióforo simple y patrón de esporulación; B. conidios en cadenas obclavados con septos transversales; C. conidios distintivamente verrucosos. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Alternaria tenuissima (Kunze) Wiltshire (1933)
Macromorfología: las colonias en PCA y V-8 a los 5-7 días de incubación miden 5 cm de diámetro, con 2 a 3 pares de anillos concéntricos de crecimiento difusos en el margen y a los dos días de desarrollo esporulación abundante.
Micromorfología: conidios solitarios o en cadenas cortas, rectos o curvos, obclavados o con el cuerpo del conidio de forma elipsoidal. Los conidios son de color café claro dorado, con paredes lisas, algunos finamente verrucosos, usualmente con 4-7 septos transversales y varios longitudinales y oblicuos; pueden presentarse ligeramente constricciones en los septos. Los conidios miden de 22-95 x 8-19 µm, la célula pico es gruesa, hinchada en el ápice y mide de 4-5 µm de ancho. Los conidióforos pueden ser solitarios o en grupo, simples o ramificados, rectos o geniculados, cilíndricos, septados de color café pálido, con una o varias cicatrices, mayores de 115 µm de largo por 4-6 µm de ancho.
Micotoxinas: altenueno, alternariol, monometil éter de alternariol, altertoxina I y ácido tenuazónico.

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Figura 14. Alternaria tenuissima: conidióforo simple y patrón de esporulación; conidios en cadenas obclavados con septos transversales y longitudinales. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Sección Brassicicola

Sección Brassicicola D.P. Lawr., Gannibal, Peever & B:M: Pryor.
Especie tipo: Alternaria brassicicola (Schwein.) Wiltshire
Diagnosis: presenta conidióforos cortos a moderadamente largos, simples o primariamente ramificados, con uno o varios loci conidiógenos apicales. Los conidios son elipsoidales, ovoides o algunas veces obclavados, pequeños o de tamaño moderado, septados, constreñidos ligeramente o distintivamente, con pocos septos longitudinales, moderadamente largos. Los conidios se forman en cadenas simples o ramificadas, con septos y paredes celulares de color oscuro. Puede formar conidióforos secundarios apical o lateralmente con uno o pocos loci conidiógenos. Las clamidosporas pueden estar presentes.

Alternaria brassicicola (Schwein.) Wiltshire (1947)
Macromorfología: las colonias en PCA y V8 a los 5-7 días de incubación miden de 4 a 5 cm de diámetro con dos o tres anillos concéntricos de crecimiento y esporulación poco distintiva a partir de los dos días de desarrollo.
Micromorfología: Se caracteriza por formar conidios en cadenas largas delgadas, simples, raramente ramificadas; con una célula pico no distintiva. Los conidios presentan una forma cilíndrica recta, generalmente estrecha hacia el ápice y la célula basal redondeada, de color pálido a café olivo oscuro con pared lisa y al madurar ligeramente verrucosa miden de 18-130 x 8-20 µm. Presentan septos transversales (1-11) y los septos longitudinales son poco comunes. Los conidióforos son simples de 15-65 x 5-6 µm y otros moderadamente más largos de 100-200 µm ramificados y geniculados.
MICOTOXINAS: alternariol, monometil éter de alternariol, ácido tenuazónico y altertoxina I.

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Figura 15. Alternaria brassicicola: A. patrón de esporulación; B. conidios en forma cilíndrica recta estrechos hacia el ápice, con septos transversales y menos frecuentes longitudinales. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Sección Ulocladioides

Sección Ulocladioides Woudenb. & Crous
Especie tipo: Alternaria cucurbitae Letendre & Roum.
Se caracteriza por conidióforos cortos, geniculados, con proliferación simpodial. Los conidios son ovoides, sin célula pico con una base ancha, se forman de manera individual o en cadenas, los cuales pueden formar conidióforos secundarios hacia el ápice.

Alternaria brassicae (Berk.) Sacc. (1880)
Macromorfología: las colonias en V8 a los 5-7 días de incubación miden 3 cm de diámetro con anillos concéntricos de crecimiento conspicuo y esporulación abundante a partir de los dos días.
Micromorfología: se caracteriza por presentar conidios solitarios o en ocasiones en cadenas, algunas veces el micelio presenta una textura aterciopelada de color blanco, con conidios anfígenos. Los conidios son de forma recta, obclavados y rostrados con 6 a 9 septos transversales (usualmente 11-15) y de 0-8 septos longitudinales u oblicuos; de color oliva pálido, oliva gris. Con pared lisa y miden 75-350 x 20-30 µm; la célula pico tiene una longitud de ⅓ a ½ con respecto al tamaño del conidio.

MICOTOXINAS: alternariol, metil éter de alternariol y ácido tenuazónico.

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Figura 16. Alternaria brassicae: A. conidio obclavado recto, rostrado, con septos tranversales y longitudinales y conidióforos cortos septados; B. y C. conidios jóvenes rostrados con septos transversales. Tomado y adaptado de Simmons (2007).


Sección Porri

Sección Porri D.P. Lawr., Gannibal, Peever & B.M. Pryor
Especie tipo: Alternaria porri (Ellis) Cif.
Diagnosis: Se caracteriza por formar conidios grandes anchos de forma ovoide, obclavada, elipsoidal, subcilíndrica u ovoide de tamaño mediano, puede formar disto y euseptos, solitarios o en cadenas simples moderadamente largas o ramificadas, con una célula pico filamentosa. Los conidios presentan múltiples septos transversales y longitudinales, ligeramente constreñidos cerca de los septos transversales. Puede formar conidióforos secundarios apical o lateralmente.

Alternaria porri (Ellis) Cif. (1930)
Macromorfología: las colonias en PCA a los 5-7 días de incubación miden 6-7 de diámetro, esporulación a partir de los dos días de desarrollo moderada en V-8.
Micromorfología: : forma conidios largos de color café en conidióforos cortos, con una célula apical larga hialina filamentosa; los conidios son solitarios o en grupos de dos o tres. Presentan una forma estrecha o curva, obclavados o elipsoidales, la longitud de la célula pico es igual al cuerpo del conidio. En algunos casos se pueden encontrar conidios con un pico más corto o largo; la célula basal del conidio es redonda. Presenta de 8-12 septos transversales y de cero a varios septos longitudinales u oblicuos. Los conidios miden de 100-300 x 15-20 µm incluyendo la célula pico.

Micotoxinas: alternariol, metil éter de alternariol, altenueno, ácido tenuazónico.

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Figura 17. Alternaria porri.

Alternaria cucumerina (Ellis & Everh.) J.A. Elliot (1917)
Macromorfología: : las colonias en V8 a los 5-7 días de incubación miden 5 cm de diámetro con cuatro pares de anillos concéntricos de crecimiento y presentan esporulación abundante a partir de los dos días de desarrollo.
Micromorfología: los conidios jóvenes son ovoides y angostos con tres a cuatro septos transversales, con una célula apical cónica que mide de 75-110 x 17 a 25 µm, al madurar los conidios son largos y elipsoidales con una célula basal redondeada y más angosta, la célula apical es cónica larga y ovoide, de color amarillo opaco, lisos o verrucosos; presentan una célula pico filamentosa corta de 60 a 160 µm o moderadamente larga de 250-300 µm, la cual no se ramifica, excepcionalmente puede formar un conidióforo lateral. La mayoría de los conidióforos son simples, algunos ramificados de 100-200 x 5-6 µm.

Micotoxinas: alternariol, metil éter de alternariol.

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Figura 18. Alternaria cucumerina: A. conidios jóvenes ovoides; B. conidio maduro largo y elipsoidal típicamente con septos transversales; C. conidio maduro con célula pico filamentosa, apicalmente cónica. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Alternaria dauci (Kühn) Groves & Skolho (1994)
Macromorfología: Las colonias en V8 a los 5-7 días de incubación miden 5 cm de diámetro con tres a cuatro pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación a los dos días de desarrollo moderadamente abundante.
Micromorfología: forma conidios solitarios de color café oscuro, ocasionalmente formando cadenas de 2-3 conidios, con una célula pico larga, de color pálido. Los conidios son de rectos a ligeramente curvos, obclavados, rostrados, con una célula pico tres veces más grande de longitud con respecto al cuerpo del conidio, comúnmente ramificadas, flexuosas de color café pálido o café. Se caracteriza el conidio por presentar de 7-11 septos transversales y de uno a varios septos longitudinales u oblicuos; miden 100-450 x 16-25 µm incluyendo la célula pico. Los conidióforos son de color café olivo, simples erectos con una célula con un sitio conidiógeno terminal de 30-100 x 5-7 µm.

Micotoxinas: Alternariol, mono metil éter de alternariol.

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Figura 19. Alternaria dauci: A. conidio maduro curvo obclavado con una célula pico distintiva; B. conidios formando cadenas cortas; C. conidio maduro con septos transversales y longitudinales. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Alternaria solani (Ellis & G. Martin) Jones & Grout (1896)
Macromorfología: las colonias en V-8 a los 5-7 días de incubación miden 6 cm de diámetro, con anillos concéntricos de crecimiento difusos en el margen y presentan esporulación abundante a partir de los dos días de desarrollo.
Micromorfología: forma conidios de color café dorado a negro, comúnmente solitarios, o formando cadenas de 2 ó 3 conidios, obclavados o elipsoidales, generalmente con un cuello corto; con 2-7 septos transversales y varios longitudinales y oblicuos. Los conidios miden de 50-130 x 14-30 µm. Algunos conidios presentan una pared rugosa. hinchados lateralmente, debido a que forman clamidosporas laterales. Presenta conidióforos ramificados y geniculados, variables en longitud entre 150-200 µm.

Micotoxinas: Alternariol, monometil éter de alternariol.

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Figura 20. Alternaria solani: A. conidióforo geniculado; B. conidio maduro obclavado con septos transversales y longitudinales; C. conidio verrucoso. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Sección Infectoriae

Sección Infectoriae Woudenb. & Crous
Especie tipo: Alternaria infectoria E.G. Simmons
Diagnosis: presenta conidióforos primarios cortos a largos, simples o ramificados con uno o varios loci conidiógenos. Los conidios son obclavados, elipsoidales largos, pequeños o de tamaño moderado, septados con constricciones cerca de los septos, con pocos septos longitudinales, formados en cadenas. Se pueden formar conidióforos apical o lateralmente largos, geniculados con varios loci. Se conoce el estado teleomorfo y se ha reportado un crecimiento meristemático.

Alternaria infectoria E.G. Simmons (1986)
Teleomorfo: Lewia infectoria (Fuckel) M.E. Barr & E.G. Simmons
Macromorfología: las colonias en PCA y V-8 a los 5-7 días de incubación miden 5 cm de diámetro con tres a cuatro pares de anillos concéntricos de crecimiento y esporulación abundante en ambos medios de cultivo a partir de los dos días de desarrollo.
Micromorfología: presenta conidios formados en un conidióforo plurigeniculado, los conidios más grandes usualmente son basales y primarios miden de 35-40 x 7-9 µm, con más de 7 septos transversales, con 1 a 4 septos longitudinales y algunos sin septos longitudinales, presentan forma elipsoidal delgada, o largos de forma ovoide con una célula apical piramidal, la cual generalmente puede formar conidióforos secundarios de longitud variable de 30-110 x 3-4 µm. Cada conidióforo secundario presenta extensiones geniculadas, de 4-6, con sitios conidiógenos que generan cadenas ramificadas de conidios secundarios con septos únicamente transversales, este tipo de conidios son abundantes, los cuales forman conidióforos apicales secundarios con 1-3 extensiones geniculadas que dan origen a cadenas terminales de conidios. Los conidios al madurar presentan una pared verrucosa, son de color café oscuro y una mayor presencia de septos.

Micotoxinas: No se ha encontrado que cepas de A. infectoria produzcan toxinas como alternariol, monometil éter de alternariol, altenuenos, altertoxinas y ácido tenuazónico; sintetizan infectopirona, 4Z-infectopiron, Nivaezelandina B.

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Figura 21. Alternaria infectoria: A. conidióforo plurigeniculado; B. conidios maduros obclavados con septos transversales y longitudinales, célula apical piramidal; C. conidios con conidióforos secundarios geniculados. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Sección Radicina

Sección Radicina D.P. Lawr., Gannibal, Peever & B.M. Pryor
Especie tipo: Alternaria radicina Meier, Drechsler & E.D. Eddy
Diagnosis: conidióforo primario con proliferación simpodial, recto simple o ramificado, corto o largo, con uno o pocos loci en el ápice. Esporulación abundante, los conidios son ovoides anchos, algunos elipsoidales angostos, de tamaño moderado, sin célula pico, con varios septos transversales y longitudinales, solitarios o en cadenas. Se pueden presentar conidióforos secundarios cortos apicales.

Alternaria radicina Meier, Drechsler & Eddy (1922)
Macromorfología: las colonias en PCA y V-8 a los 5-7 días de incubación miden 3-4 cm de diámetro, presentan un crecimiento radial fimbriado y no característicamente concéntrico zonado; esporulación abundante en V-8 y moderada en PCA a los dos días de desarrollo.
Micromorfología: se caracteriza por presentar conidios simples o en pares, raramente en cadenas cortas. Los conidios varían en forma desde elipsoidales, obclavados u ovoides, de color pálido a café oscuro, con paredes lisas, algunos con constricciones en los septos, con 3-7 septos transversales y de uno a varios septos longitudinales u oblicuos. Los conidios miden de 27-57 x 9-27 µm. Presenta conidióforos abundantes de 20 a 80 µm dispersos y algunos de 200-300 µm en las hifas aéreas formando conidios apicales solitarios o agrupados (2-4 conidios).
Micotoxinas: alternariol, monometil éter de alternariol, altertoxina I, ácido tenuazónico.

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Figura 22. Alternaria radicina: A. conidióforo ramificado geniculado; B. conidios maduros obclavados o elipsoidales sin célula apical pico; C. conidios con septos transversales, longitudinales y oblicuos. Tomado y adaptado de Simmons (2007).

Observación e identificación
Debido a su variación morfológica y pleomorfismo presente en las especies del género Alternaria se recomienda sembrar las cepas a partir de cultivos axénicos, bajo condiciones controladas de desarrollo empleando medios de cultivo de papa dextrosa agar (PDA), V-8 agar y papa zanahoria agar (PCA), para obtener caracteres morfológicos más estables. Incubar durante un periodo de tiempo de 7 días, en temperatura de 25°C y un fotoperiodo de 8 h de luz fluorescente por 16 h de oscuridad (Simmons, 2007). Posteriormente bajo un microscopio estereoscópico observar y determinar las características de la macromorfología de las colonias, como el diámetro, formación de anillos concéntricos y esporulación. La densidad de la producción de conidios se puede observar cortando un fragmento de agar durante el primer o segundo día de desarrollo. Posteriormente se determinan las características de la micromorfología siguiendo claves especializadas.

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Figura 23. Cultivo e identificación de especies del género Alternaria

Bibliografía

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Hongos toxígenos: Aspergillus

UNAM-DGAPA-PAPIME
Proyecto PE206620

Colaboración


Dra. María Cristina Julia Pérez Reyes
Dra. Gabriela Sánchez Hernández
M. en C. Rebeca Martínez Flores
M. en C. José Luís Garza Rivera
M.C.yT.E. Juan Espinosa Rodríguez

Dra. María Cristina Julia Pérez Reyes
Responsable de proyecto

crisp28@yahoo.com.mx

Dra. Gabriela Sánchez Hernández
Corresponsable de proyecto

gasaher@yahoo.com


Agradecimientos a:

D.G. Luz Gabriela Flores Sánchez
Ilustración digital y animación

Dra. Nallely Cano Domínguez
Colaboración y revisión de protocolos de biología molecular